Xenorhabdus nematophila는 선충과 어떻게 곤충을 공동 사냥할까?

이 세균의 흙속 이동 수단은 편모가 아니라 선충이다. Xenorhabdus nematophila는 곤충병원성 선충 Steinernema carpocapsae의 감염유충 장 속에 실려 다니다가 선충이 곤충의 몸 안으로 들어간 뒤 방출된다. 세균은 곤충의 면역을 약화시키고 조직을 영양원으로 바꾸며, 선충은 그 환경에서 성장하고 번식한다. 다시 먹이가 고갈되면 다음 세대 감염유충이 세균을 장에 싣고 곤충 사체를 떠난다. 현재 정명은 Xenorhabdus nematophila corrig. (Poinar and Thomas 1965) Thomas and Poinar 1979이며 Pseudomonadota문 Morganellaceae과에 속한다. LPSN과 NCBI Taxonomy가 제시하는 표준균주는 ATCC 19061, DSM 3370, CCUG 14189, LMG 1036 등이다. 문헌에 남은 Xenorhabdus nematophilus는 현재 정명의 다른 이름이 아니라 문법적으로 바로잡기 전의 부정확한 철자이다.

흙속 이동은 선충이, 표적 안의 증식은 세균이 맡는다

S. carpocapsae의 감염유충은 먹이를 섭취하지 않는 3기 유충으로 토양을 이동하며 곤충을 찾는다. 이 시기의 앞쪽 장에는 세균을 보관하는 작은 수용실이 있고, X. nematophila는 그 안에서 제한된 수로 유지된다. 세균만 놓고 보면 건조와 자외선, 먹이 부족이 반복되는 토양에서 적당한 곤충 숙주를 찾아가기 어렵다. 선충은 세균을 외부 환경으로부터 보호하면서 곤충의 입이나 기문 같은 자연 개구부를 통해 체강 가까이 운반하는 살아 있는 전달체가 된다.

선충도 세균 없이 같은 성과를 얻기 어렵다. 곤충의 체강에 도착한 감염유충은 성장과 번식을 시작해야 하지만, 온전한 곤충은 혈구의 포식과 피막 형성, 멜라닌화, 항균물질 같은 방어 수단을 갖고 있다. X. nematophila는 여러 독성 단백질과 분해효소, 면역 억제성 물질을 만들고 곤충의 혈림프에서 빠르게 증식한다. 최근의 생활사 종합에 따르면 이 선충·세균 복합체가 감염한 곤충은 보통 24~48시간 안에 죽지만, 실제 속도는 곤충 종과 온도, 투입된 감염유충 수에 따라 달라진다.

곤충의 체액이 세균 방출을 시작시키는 신호가 된다

세균은 선충의 장에 실려 있다고 곧바로 흘러나오지 않는다. 2007년 형광표지 세균을 이용한 현미경 연구에서는 X. nematophila가 감염유충 앞장 수용실의 먼 쪽에 모여 있는 모습이 확인됐다. 감염유충을 곤충 혈림프에 노출하자 세균이 식도와 장의 연결부 쪽으로 이동했고, 수용실의 좁은 통로가 넓어지면서 장 내강을 따라 내려가 항문으로 배출됐다. 일반적인 영양 배지보다 혈림프가 방출을 훨씬 강하게 유도했다.

흥미로운 점은 세균의 능동적인 헤엄이 이 이동에 필수적이지 않았다는 사실이다. 비운동성 돌연변이도 혈림프에 노출된 감염유충에서 방출됐지만, 선충을 마비시키면 방출이 크게 감소했다. 연구진은 곤충 체액이 선충의 식도 펌프 운동을 유도하고 그 힘이 세균을 수용실에서 장으로 밀어낸다고 해석했다. 선충은 단순한 주사기처럼 세균을 담고만 있는 것이 아니라, 올바른 숙주 내부의 화학적 신호를 감지했을 때 운반 상태를 방출 상태로 바꾸는 생물학적 밸브인 셈이다.

죽은 곤충은 경쟁자를 막아야 하는 공동 번식장이 된다

곤충이 죽은 뒤에도 세균의 역할은 끝나지 않는다. X. nematophila는 단백질과 지질 등 큰 분자를 이용할 수 있게 만드는 효소를 분비하고, 세균 세포 자체와 분해된 곤충 조직은 선충의 먹이가 된다. 감염유충은 성충으로 발달해 교미하고, 자원이 충분하면 사체 안에서 여러 세대가 이어진다. 이 과정에서 세균이 만든 다양한 항균성 대사산물은 다른 세균과 곰팡이가 사체를 먼저 차지하는 것을 제한한다. 곤충 사체는 우연히 썩는 먹이가 아니라 두 파트너가 함께 조성하고 방어하는 임시 배양실에 가깝다.

그렇다고 X. nematophila가 만드는 물질 하나가 모든 과정을 지배한다고 설명하면 정확하지 않다. 곤충의 죽음에는 선충의 침입 손상과 세균의 독성·면역 억제·증식이 함께 기여하며, 사체 속 경쟁 억제와 선충 발달에도 여러 이차대사산물이 관여한다. 실험실에서 특정 독소나 항균물질의 활성이 확인돼도 그것만으로 자연 토양에서의 살충 효과를 예측할 수 없다. 선충이 목표 곤충을 찾는 능력, 토양 수분과 온도, 자외선 노출, 곤충의 면역 상태가 전체 복합체의 성패를 바꾼다.

다음 세대로 다시 탑승하려면 알맞은 파트너를 골라야 한다

사체의 영양분이 줄면 새로 태어난 선충 가운데 일부가 다시 비섭식 감염유충으로 전환하고 X. nematophila를 수용실에 받아들인다. 이 결합은 아무 Xenorhabdus나 대신할 수 있는 느슨한 관계가 아니다. 2008년 실험에서는 비교한 여러 Xenorhabdus 종 가운데 X. nematophila만 S. carpocapsae의 수용실을 안정적으로 점유했다. X. nematophila의 nilA, nilB, nilC 유전자를 제거하면 정착 능력이 사라졌고, 이 유전자 묶음을 다른 Xenorhabdus 종에 넣으면 같은 선충 조직을 점유할 능력이 생겼다. 세 유전자가 만드는 막 단백질들이 파트너 인식과 부착에 중요한 것으로 해석된다.

이제 세균을 실은 감염유충은 비어 가는 사체에서 빠져나와 다음 곤충을 찾으며 순환을 완성한다. 생물학적 방제에서 쓰이는 단위도 세균 한 종이나 선충 한 종이 아니라 이처럼 호환되는 짝과 그 생활사 전체이다. 내가 이 공생에서 가장 주목할 부분은 한쪽이 다른 쪽을 단순히 이용하는 것이 아니라 운반, 면역 돌파, 먹이 조성, 경쟁자 억제, 다음 세대 재탑승이 시간 순서대로 분업된다는 점이다. 살충력이 강한 물질 하나보다 이 순환이 현장에서 끝까지 이어지는 조건을 확인하는 것이 활용 가능성을 판단하는 더 정확한 기준이라고 본다.

참고자료

• LPSN. Xenorhabdus nematophila corrig. (Poinar and Thomas 1965) Thomas and Poinar 1979.
• NCBI Taxonomy. Xenorhabdus nematophila. Taxonomy ID 628.
• Snyder H, Stock SP, Kim SK, et al. New Insights into the Colonization and Release Processes of Xenorhabdus nematophila and the Morphology and Ultrastructure of the Bacterial Receptacle of Its Nematode Host, Steinernema carpocapsae. Applied and Environmental Microbiology. 2007;73(16):5338-5346. doi:10.1128/AEM.02947-06.
• Cowles CE, Goodrich-Blair H. The Xenorhabdus nematophila nilABC Genes Confer the Ability of Xenorhabdus spp. To Colonize Steinernema carpocapsae Nematodes. Journal of Bacteriology. 2008;190(12):4121-4128. doi:10.1128/JB.00123-08.
• Půža V, Machado RAR. Systematics and phylogeny of the entomopathogenic nematobacterial complexes Steinernema-Xenorhabdus and Heterorhabditis-Photorhabdus. Zoological Letters. 2024;10:13. doi:10.1186/s40851-024-00235-y.